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Le donjon se dresse à l'extrémité nord-ouest d'un éperon rocheux autour duquel se développa la vieille ville. Le reste du château fut construit à l'aplomb de la falaise et se dresse à une soixantaine de mètres au-dessus du lit du Loir.

Thibaud I^er le Tricheur, comte de Blois au début du x^e siècle, y établit l'une de ses puissantes forteresses à l'époque des invasions des vikings². Le comte de Blois Thibaut V fait construire le donjon vers 1180. Le 13 octobre 1391, Guy II de Châtillon, dernier comte de Blois, vend les comtés de Blois et de Dunois à Louis d'Orléans, frère du roi Charles VI. En 1407, après l'assassinat de Louis d'Orléans, Châteaudun et ses autres bien passe à son fils Charles d'Orléans. Charles VI fait don du château en 1439 à son demi-frère Jean de Dunois dit "le bâtard d'Orléans" ou "Dunois", compagnon d'armes de Jeanne d'Arc. En 1452 celui-ci entreprend l'édification de la chapelle et du corps de logis de style gothique. Son œuvre est poursuivie jusqu'à 1518 par ses descendants les ducs de Longueville qui édifient l'aile nord ou aile Longueville de Style Louis XII, formant la transition entre l'art gothique flamboyant et la Première Renaissance. Lorsque la famille Longueville s'éteint sans descendance en 1694, le château revient aux ducs de Luynes.

Le château à moitié abandonné par ses propriétaires sert de refuge aux habitants de Chateaudun après l'incendie qui ravage la ville en 1723. Durant la Révolution française, la chapelle est saccagée et les bâtiments servent de caserne. Le château est de nouveau endommagé par les Prussiens durant la Bataille de Châteaudun en 1870. En 1938 le château est acquis par l’État qui entame sa restauration.

Le château superpose de manière harmonieuse l'architecture militaire du Moyen Âge et les styles gothique et Renaissance.

Le donjon cylindrique, haut de 31 m sous toiture et de 42 m au total  et ayant 17 m de diamètre a été édifié en 1180. Doté de murs épais de 4 mètres, il comporte trois niveaux : le rez-de-chaussée accessible uniquement de l'étage supérieur par un puits était utilisé pour le stockage des vivres. Le toit en ardoise reposant sur une charpente fortement dimensionnée a été ajoutée par Dunois. L'accès au donjon se faisait initialement par une porte située initialement à 10 mètres de hauteur qui communique aujourd'hui avec les combles de la chapelle.

La Sainte-Chapelle de Châteaudun a été construite entre 1451 et 1493. Elle fait partie des 10 Saintes chapelles construite par les princes royaux et les rois de France au Moyen Âge. Elle est édifiée à l'époque de Dunois en plusieurs étapes : le chœur et la chapelle haute sont érigés entre 1451 et 1454, la nef et l'oratoire sud sont bâtis de 1460 à 1464. Le clocher est érigé en 1493. La chapelle basse comprend une quinzaine de statues des saints révérés par Dunois et sa famille réalisées par les ateliers de la Loire au xv^e siècle. Une fresque représentant le Jugement dernier datant probablement de 1493 est peinte sur le mur de l'oratoire sud.

L'aile ouest ou aile Dunois, construite par Dunois entre 1459 et 1468 est un corps de logis de style gothique comportant cinq niveaux. On y trouve une des rares salles de justice de l'Ancien Régime conservée en l'état. Le bâtiment comprend un grand escalier de style gothique qui rappelle le grand vis construit sous Charles V au Louvre.

Formant la transition entre l'art gothique et la Première Renaissance, l'aile nord ou aile Longueville est typique du Style Louis XII. Si les étages de soubassement sont construits par François I^er d'Orléans-Longueville de 1469 à 1491, les étages supérieurs seront achevés par François II d'Orléans-Longueville et ses descendants durant le premier quart du xvi^e siècle. Elle comprend une grande salle basse de 300 m² et un escalier de style Renaissance orné de motifs italianisants.

Une visite de la nièce de Talleyrand.

« Je me suis arrêtée à Chateaudun pour y visiter, en détail, tout le vieux château, jusqu'aux cuisines et aux cachots ; à travers une dégradation presque complète, on trouve encore de belles parties, et la vue est jolie. Le prince (Adrien) de Laval est venu à ma rencontre et m'a amenée ici dans sa calèche; il fait de ceci un lieu charmant, arrangé avec goût, recherche et magnificence. Le site est beau, et la partie gothique du château, bien conservée et habilement restaurée (...) il a un excellent architecte, puis, c'est le baron de Montmorency qui a arrangé la cour, et il y a eu quelques conseils de ma façon dans la réunion des salons (...) une des plus grandes ridiculités que je connaisse : Adrien a l'ordre du Saint-Esprit et on ne le porte plus ; il en avait plusieurs : qu'a-t-il imaginé d'en faire ? Il les a fait coudre au beau milieu des courtepointes en velours qui couvrent les principaux lits de son château ! »

— duchesse de Dino, 1er et 2 août 1836, Chronique de 1831 à 1862

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• Famille Toutin, trois orfèvres-émailleurs nés à Châteaudun :
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  • Jean, né en 1578 est l'initiateur de la peinture en miniature sur émail.
  • Henry et Jean ses fils, nés respectivement en 1614 et 1619 deviennent de fameux émailleurs.
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  • Quelques œuvres signées, conservées dans les musées
  • (Rijksmuseum à Amsterdam
  •  British Museum, 
  • Musée du Louvre,
  • Musée de l'horlogerie et de l'émaillerie à Genève),
  • permettent d'apprécier leur talent.
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  • 
  •  
• Nicolas Chaperon,
• peintre et graveur,
• né en 1612 
• à Châteaudun.
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• 
• Pierre Toufaire
• architecte,
• né à Châteaudun
• en 1739.
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• Patrice Caumon,
• illustrateur
• né dans cette ville
• en 1944.
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• Didier Cassegrain
• dessinateur de bandes dessinées
• né en 1966 
• à Châteaudun.
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• Judith Devaux,
• sculpteur animalier
• née à Chateaudun
• en 1970.
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• Tomas Divi.
• Gérone, 1904-Châteaudun
• 1971.
• Peintre.